Summary
The pineal organ of Passer domesticus contains cells with an inner segment, rich in mitochondria, from which a bulbous 9+0 type cilium originates. These cilia are often grouped together and may form 200 Å thick lamellae. Concentric or irregular whorl-like lamellar complexes arise from a number of such cilia. The structure of the bulbous cilia corresponds to that of early developmental stages of the photoreceptor outer segment. The characteristic membrane invaginations of the retinal cones are absent in the bulbous cilia of the avian pineal organ; the lamellar complexes have a position ectopic to the cilia. Signs of degeneration are present at the lamellar bodies. The degenerated forms resemble structures that arise from disintegrating outer segment plates in the pineal photoreceptor cells of lower vertebrates. The receptor-like pinealocytes of P. domesticus appear rudimentary when compared with the fully differentiated pineal sensory cells. Definitive functional interpretations are not possible from such morphological comparisons. In the pineal stalk of P. domesticus, nerve tracts are present consisting of unmyelinated fibers of 0.12–1.50 μm diameter. These nerve tracts differ from autonomic nerves that traverse perivascularly the connective tissue of the pineal capsule and in places enter the pineal organ. In the pineal organ of P. domesticus, a cell type is also found containing 800–1,200 Å diameter granular vesicles which originate in the Golgi complex. The electron microscopic and neurohistological findings are discussed with reference to experiments by Gaston and Menaker (i.e. the effect of pinealectomy on the circadian locomotor rhythm of P. domesticus) and to electrophysiological results of Ralph and Dawson. Since, according to Menaker, the pineal organ of P. domesticus “is a crucial component of the endogenous time-measuring system”, questions concerning the presence of a sensory apparatus and secretory activity in this organ assume a special significance.
Zusammenfassung
Das Pinealorgan von Passer domesticus enthält Zellen mit innengliedartigem mitochondrienreichen Stift, der eine bulböse Zilie mit 9+0 Zilienfibrillen entsendet. Randzipfel solcher Zilien, die vielfach in Gruppen anzutreffen sind, können sich in etwa 200 Å starke Lamellen fortsetzen. Konzentrische und wirbeiförmige Lamellenzüge, die von mehreren solchen Zilien ausgehen, bilden im Lumen „markscheidenartige“ oder auch ungeordnete Membranenkomplexe. Ein direkter Zusammenhang mit Zilien konnte nur bei einem Teil dieser Lamellenkörper ermittelt werden. Der Bauplan der bulbösen Zilien entspricht den frühen Entwicklungsstadien des Photorezeptoren-Außengliedes. Es fehlen aber die für die letzteren so charakteristischen Membraninvaginationen; die Lamellenkomplexe der Vogelepiphyse haben eine ektopische Lage zur bulbösen Zilie. Oft finden sich an den Lamellenkörpern Degenerationszeichen. Diese degenerativ veränderten Strukturen erinnern an die Gebilde, die in den pinealen Lichtsinnesorganen der niederen Vertebraten aus zerfallenden Außengliedplättchen hervorgehen. Im Vergleich zu voll differenzierten pinealen Sinneszellen erscheinen die rezeptorenähnlichen Pinealocyten von P. domesticus rudimentär. Definitive funktionelle Schlüsse sind aus solchen morphologischen Vergleichen aber nicht möglich. Im Epiphysenstiel von P. domesticus verlaufen kräftige Nervenbahnen, die im Material dieser Studie ausschließlich aus marklosen Nervenfasern (Durchmesser 0,12–1,5 μm) bestehen. Diese Faserzüge sind von autonomen Nervenstämmchen zu unterscheiden, die perivasculär die bindegewebige Hülle des Pinealorgans durchsetzen und stellenweise an das Parenchym vordringen. Im Pinealorgan von P. domesticus findet sich auch ein Pinealocytentyp mit 800–1200 Å großen granulierten Vesikeln, die im Golgi-Apparat dieser Zellen entstehen. Die elektronenmikroskopischen und neurohistologischen Befunde werden mit Hinweis auf verhaltensphysiologische (Gaston und Menaker) und elektrophysiologische (Ralph und Dawson) Ergebnisse diskutiert. Da das Pinealorgan von P. domesticus nach Menaker eine zentrale Komponente der „biologischen Uhr“ beherbergt, sind Fragen nach einem sensorischen Eigenapparat und nach der sekretorischen Aktivität dieses Organs besonders aktuell.
Article PDF
Similar content being viewed by others
Avoid common mistakes on your manuscript.
Literatur
Andres, K. H.: Der Feinbau der Regio olfactoria von Makrosmatikern. Z. Zellforsch. 69, 140–154 (1966).
Axelrod, J., Wurtman, R. J.: Die Zirbeldrüse als biologische Uhr. Umschau 66, 158–159 (1966).
Bedini, C., Mirolli, M.: The fine structure of the temporal organs of a pill millipede, Glomeris romana Verhoeff. Monitore Zool. Ital. 1, 41–63 (1967a).
—: Sensory cilia in the temporal organs of Glomeris (Myriapoda, Diplopoda). Naturwissenschaften 54, 373–374 (1967b).
Benoit, J.: Lumière et activité génitale chez les vertébrés. Rev. Eur. endocr. 4, 3–16 (1967a).
- Etude de l' action des radiations visibles sur la gonadostimulation et de leur pénétration intracranienne chez les oiseaux et les mammifères. Colloque Internat. du C.N.R.S. ≪ La Photorégulation de la Reproduction chez les Oiseaux et les Mammifères≫, Montpellier 1967b.
—, Assenmacher, I.: The control by visible radiations of the gonadotropic activity of the duck hypophysis. Recent Progr. Hormone Res. 15, 143–164 (1959).
Bischoff, M. B.: Ultrastructural evidence for secretory and photoreceptor functions in the avian pineal organ. J. Cell Biol. 35, 13A-14A (1967).
—: Photoreceptoral and secretory structures in the avian pineal organ. J. Ultrastruct. Res. 28, 16–26 (1969).
Collin, J.-P.: Contribution à l'étude des follicules de l'épiphyse embryonnaire d'oiseau. C. R. Acad. Sci. (Paris) 262, Série D, 2263–2266 (1966a).
—: Étude préliminaire des photorécepteurs rudimentaires de l'épiphyse de Pica pica L. pendant la vie embryonnaire et postembryonnaire. C.R. Acad. Sci. (Paris) 263, Sér. D, 660–663 (1966b).
—: Sur l'évolution des photorécepteurs rudimentaires épiphysaires chez la pie (Pica pica L.). C.R. Soc. Biol. (Paris) 160, 1876–1880 (1966c).
—: Le photorécepteur rudimentaire de l'épiphyse d'oiseau: le prolongement basal chez le passereau Pica pica L. C. R. Acad. Sci. (Paris) 265, 48–51 (1967a).
—: Nouvelles remarques sur l'épiphyse de quelques lacertiliens et oiseaux. C. R. Acad. Sci. (Paris) 265, 1725–1728 (1967b).
—: Rubans circonscrits par des vésicules dans les photorécepteurs rudimentaires épiphysaires de l'oiseau: Vanellus vanellus (L.) et nouvelles considérations phylogénétiques relatives aux pinéalocytes (ou cellules principales) des mammifères. C. R. Acad. Sci. (Paris) 267, 758–761 (1968).
De Robertis, E.: Morphogenesis of the retinal rods. J. biophys. biochem. Cytol. 2, (Suppl.), 209–218 (1956).
—, Lasansky, A.: Ultrastructure and chemical organization of photoreceptors. In: G. K. Smelser (ed.), The structure of the eye, p. 29–49. New York and London: Academic Press 1961.
Dodt, E.: Vergleichende Physiologie der lichtempfindlichen Wirbeltier-Epiphyse. Nova Acta Leopoldina, N.F. 31, 219–235 (1966).
Dowling, J. E., Gibbons, I. R.: The effect of vitamin A deficiency on the fine structure of the retina. In: G. K. Smelser (ed.), The structure of the eye, p. 85–99. New York and London: Academic Press 1961.
Eakin, R. M.: Lines of evolution of photoreceptors. In: D. Mazia and A. Tyler (ed.), General physiology of cell specialization, p. 393–425. New York 1963.
— Westfall, J. A.: The development of photoreceptors in the stirnorgan of the treefrog, Hyla regilla. Embryologia (Nagoya) 6, 84–98 (1961).
Gaston, S.: The effect of pinealectomy on the circadian activity rhythm of the house sparrow, Passer domesticus. Thesis, The University of Texas at Austin, 1969.
— Menaker, M.: Pineal function: The biological clock in the sparrow ? Science 160, 1125–1127 (1968).
- - The pineal and circadian periodicity. In: Seminar on hypothalamic and endocrine functions in birds (Tokyo, May 19–24, 1969). Abstracts (eds. H. Kobayashi and D. S. Farner), p. 73. Tokyo: 1969.
Hamasaki, D. I., Dodt, E.: Light sensitivity of the lizard's epiphysis cerebri. Pflügers Arch. 313, 19–29 (1969).
Kappers Ariŋs, J.: Survey of the innervation of the epiphysis cerebri and the accessory pineal organs of vertebrates. In: J. Ariëns Kappers and J. P. Schadé (eds.), Progress in brain research, vol. 10, Structure and function of the epiphysis cerebri, p. 87–153. Amsterdam-London-New York: Elsevier Publ. Co. 1965.
McFarland, L. Z., Homma, K., Wilson, W. O.: Superior cervical ganglionectomy and its effect on reproduction in the Japanese quail (Coturnix coturnix japonica). Anat. Rec. 154, 385 (1966).
Menaker, M.: Circadian rhythms and photoperiodism in Passer domesticus. Circadian clocks, p. 385–395. Amsterdam: North-Holland Publ. Co. 1965.
—: Extraretinal light perception in the sparrow. I. Entrainment of the biological clock. Proc. nat. Acad. Sci. (Wash.) 59, 414–421 (1968a).
- Light perception by extra-retinal receptors in the brain of the sparrow, p. 299. Proceedings, 76th Annual Convention, APA (1968b).
- Photoperiodically significant extra-retinal light perception. In: Seminar on hypothalamic and endocrine functions in birds (Tokyo, May 19–24, 1969). Abstracts (eds. H. Kobayashi and D. S. Farner), p. 55. Tokyo 1969.
—, Keatts, H.: Extraretinal light perception in the sparrow, II. Photoperiodic stimulation of testis growth. Proc. nat. Acad. Sci. (Wash.) 60, 146–151 (1968).
Mikami, S.: The morphology and fine structure of the pineal body of the chicken. In: Seminar on hypothalamic and endocrine functions in birds (Tokyo, May 19–24, 1969). Abstracts (eds. H. Kobayashi and D. S. Farner), p. 69–70. Tokyo 1969.
Morita, Y.: Absence of electrical activity of the pigeon's pineal organ in response to light. Experientia (Basel) 22, 402 (1966).
Nilsson, S.E.G.: Receptor outer segment development and ultrastructure of the disk membranes in the retina of the tadpole (Rana pipiens). J. Ultrastruct. Res. 11, 1–40 (1964).
Oksche, A.: Zur Frage extraretinaler Photorezeptoren im Pinealorgan der Vögel. Arch. Anat. Histol. Embryol. 51, 497–507 (1968).
—, Harnack, M. von: Elektronenmikroskopische Untersuchungen am Stirnorgan von Anuren. (Zur Frage der Lichtrezeptoren.) Z. Zellforsch. 59, 239–288 (1963).
—, Kirschstein, H.: Die Ultrastruktur der Sinneszellen im Pinealorgan von Phoxinus laevis L. Z. Zellforsch. 78, 151–166 (1967).
—: Unterschiedlicher elektronenmikroskopischer Feinbau der Sinneszellen im Parietalauge und im Pinealorgan (Epiphysis cerebri) von Lacertilia. (Ein Beitrag zum Epiphysen-problem.) Z. Zellforsch. 87, 159–192 (1968).
- - Farner, D. S.: Electron microscopic and experimental studies of the pineal organ in the white-crowned sparrow, Zonotrichia leucophrys gambelii. (Unpublished results, 1969.)
—, Morita, Y., M. Vaupel-von Harnack: Zur Feinstruktur und Funktion des Pinealorgans der Taube (Columba livia). Z. Zellforsch. 102, 1–30 (1969).
—, Vaupel-von Harnack, M.: Vergleichende elektronenmikroskopische Studien am Pinealorgan. In: J. Ariëns Kappers and J. P. Schadé (eds.), Progress in brain research, vol. 10, Structure and function of the epiphysis cerebri, p. 237–258. Amsterdam-London-New York: Elsevier Publ. Co. 1965 (Abstract 1963).
—: Elektronenmikroskopische Untersuchungen zur Frage der Sinneszellen im Pinealorgan der Vögel. Z. Zellforsch. 69, 41–60 (1966).
Quay, W. B.: Rhythmic and light-induced changes in levels of pineal 5-hydroxyindoles in the pigeon (Columba livia). Gen. comp. Endocr. 6, 371–377 (1966).
—, Renzoni, A.: Comparative and experimental studies of pineal structure and cytology in passeriform birds. Riv. Biol. 56, 393–407 (1963).
—: Studies on the “commissuro-pineal neurosecretory cells” of birds. Riv. Biol. 59, 231–266 (1966).
—: The diencephalic relations and variably bipartite structure of the avian pineal complex. Riv. Biol. 60, 9–75 (1967).
Ralph, C. L., Dawson, D. C.: Failure of the pineal body of two species of birds (Coturnix coturnix japonica and Passer domesticus) to show electrical responses to illumination. Experientia (Basel) 24, 147–148 (1968).
Renzoni, A., Eakin, R. M., Quay, W. B.: Cilia of modified structure in avian pineal organs, p. 563–564. Fourth European Regional Conference on Electron Microscopy, Rome, 1968.
Rüdeberg, C.: A rapid method for staining thin sections of Vestopal W-embedded tissue for light microscopy. Experientia (Basel) 23, 792 (1967).
—: Structure of the pineal organ of the sardine, Sardina pilchardus sardina (Risso), and some further remarks on the pineal organ of Mugil spp. Z. Zellforsch. 84, 219–237 (1968).
—: Light and electron microscopic studies on the pineal organ of the dogfish, Scyliorhinus canicula L. Z. Zellforsch. 96, 548–581 (1969).
Sjöstrand, F. S.: Electron microscopy of the retina. In: G. K. Smelser (ed.), The structure of the eye, p. 1–28. New York: Academic Press 1961.
Tokuyasu, K., Yamada, E.: The fine structure of the retina studied with the electron microscope IV. Morphogenesis of outer segments of retinal rods. J. biophys. biochem. Cytol. 6, 225–230 (1959).
Ueck, M.: Weitere Untersuchungen zur Feinstruktur und Innervation des Pinealorgans von Passer domesticus. (In Vorbereitung, 1969a.)
- Zur Darstellung biogener Amine im Pinealorgan verschiedener Vögel. (In Vorbereitung, 1969b.)
Underwood, H.: Extraretinal light perception: Photoperiodic stimulation of testis growth in the house sparrow (Passer domesticus). Masters Thesis, University of Texas, 1968.
Wurtman, R. J.: The pineal and endocrine functions. Hosp. Pract. 1969. 32–37 (1969).
—, Axelrod, J., Kelly, D. E.: The pineal, p. 1–199. New York and London: Academic Press 1968.
Author information
Authors and Affiliations
Additional information
Ultrastruktur des Pinealorgans (Aves) II. Mit Unterstützung durch die Deutsche Forschungsgemeinschaft.
Eine kurze Zusammenfassung der Ergebnisse wurde im “Seminar on Hypothalamic and Endocrine Functions in Birds”, Tokio (19.–24. Mai 1969), vorgetragen.
Rights and permissions
About this article
Cite this article
Oksche, A., Kirschstein, H. Elektronenmikroskopische Untersuchungen am Pinealorgan von Passer domesticus . Z. Zellforsch. 102, 214–241 (1969). https://doi.org/10.1007/BF00335502
Received:
Issue Date:
DOI: https://doi.org/10.1007/BF00335502